Fruitlet Core Rot (FCR) is a fungal disease that negatively impacts the quality of pineapple, in particular the ‘Queen Victoria’ cultivar. The main FCR causal agent has been identified as Fusariumananatum. This study focused on the correlation between FCR disease occurrence, fungal diversity, and environmental factors. FCR incidence and fungal species repartition patterns were spatially contextualized with specific surrounding parameters of the experimental plots. The mycobiome composition of healthy and diseased fruitlets was compared in order to search for potential fungal markers. A total of 240 pineapple fruits were sampled, and 344 fungal isolates were identified as belonging to 49 species among 17 genera. FCR symptom distribution revealed a significant gradient that correlated to that of the most abundant fungal species. The association of wind direction and the position of proximal cultivated crops sharing pathogens constituted an elevated risk of FCR incidence. Five highly represented species were assayed by Koch’s postulates, and their pathogenicity was confirmed. These novel pathogens belonging to Fusariumfujikuroi and Talaromycespurpureogenus species complexes were identified, unravelling the complexity of the FCR pathosystem and the difficulty of apprehending the pathogenesis over the last several decades. This study revealed that FCR is an airborne disease characterized by a multi-partite pathosystem.

Pineapple Fruitlet Core Rot (FCR) is a fungal disease characterized by a multi-pathogen pathosystem. Recently, Fusarium proliferatum, Fusarium oxysporum, and Talaromyces stollii joined the set of FCR pathogens until then exclusively attributed to Fusarium ananatum. The particularity of FCR relies on the presence of healthy and diseased fruitlets within the same infructescence. The mycobiomes associated with these two types of tissues suggested that disease occurrence might be triggered by or linked to an ecological chemical communication-promoting pathogen(s) development within the fungal community. Interactions between the four recently identified pathogens were deciphered by in vitro pairwise co-culture bioassays. Both fungal growth and mycotoxin production patterns were monitored for 10 days. Results evidenced that Talaromyces stollii was the main fungal antagonist of Fusarium species, reducing by 22% the growth of Fusarium proliferatum. A collapse of beauvericin content was observed when FCR pathogens were cross-challenged while fumonisin concentrations were increased by up to 7-fold. Antagonism between Fusarium species and Talaromyces stollii was supported by the diffusion of a red pigmentation and droplets of red exudate at the mycelium surface. This study revealed that secondary metabolites could shape the fungal pathogenic community of a pineapple fruitlet and contribute to virulence promoting FCR establishment.

Les cultures d’ananas de la Réunion sont soumises à une forte pression parasitaire favorisée par le climat subtropical de l’île. La maladie de la tache noire est causée par un cortège de champignons filamenteux dont Fusarium ananatum est l’espèce la plus décrite à ce jour. Le développement de taches noires dans les fruits matures constitue une problématique majeure de par son impact sur la qualité de l’ananas ‘Queen Victoria’ présentant une forte sensibilité à cette pathologie. La gestion des épisodes épidémiques repose actuellement sur des méthodes associant des pratiques culturales adaptées et l’utilisation de fongicides. Toutefois, ces stratégies s’avèrent infructueuses pour des conditions climatiques fortement favorables au développement et à la dispersion des agents pathogènes. L’accumulation de mycotoxines au sein des tissus infectés représente également une préoccupation d’envergure dans la préservation de la sécurité sanitaire des productions d’ananas. Dans l’objectif de développer de nouveaux leviers de résistance plus durables, des recherches visant à caractériser les déterminants de la sensibilité de l’ananas ‘Queen Victoria’ ont été menées sur chaque composante du pathosystème. Une approche épidémiologique a permis d’établir que l’occurrence de la tache noire est positivement corrélée à une contamination résultant d’une dispersion aérienne des spores d’espèces pathogènes. De plus, la prédominance d’espèces fongiques appartenant aux complexes Fusarium fujikuroi et Talaromyces purpureogenus au sein du mycobiome du fruit a démontré l’implication d’un cortège pathogène constitué de Fusarium proliferatum, Fusarium ananatum, Fusarium oxysporum, Fusarium sacchari, Talaromyces stollii et Talaromyces amestolkiae dans l’expression de cette pathologie. L’étude in vitro des profils d’interaction entre quatre de ces espèces a mis en évidence le pouvoir antagoniste de T. stollii sur la croissance des espèces pathogènes de Fusarium. D’importantes variations dans les concentrations en mycotoxines (fumonisines B1, B2 et beauvericine) ont également été mesurées au cours de confrontations entre les pathogènes. Enfin, l’analyse par comparaison variétale des voies de signalisation moléculaire conditionnant les réponses de défense précoces montre que la sensibilité du cultivar ‘Queen Victoria’ est en partie imputable à une faible expression constitutive des gènes impliqués dans la synthèse de protéines PR. Les résultats obtenus suggèrent la mise en œuvre d’une stratégie fongique basée sur la répression des signaux de défenses transduits chez l’ananas au cours des 72 premières heures de l’interaction hôte – pathogène menant à l’établissement de la maladie.