Microbial composition and functions in the rhizosphere—an important microbial hotspot—are among the most fascinating yet elusive topics in microbial ecology. We used 557 pairs of published 16S rDNA amplicon sequences from the bulk soils and rhizosphere in different ecosystems around the world to generalize bacterial characteristics with respect to community diversity, composition, and functions. The rhizosphere selects microorganisms from bulk soil to function as a seed bank, reducing microbial diversity. The rhizosphere is enriched in Bacteroidetes, Proteobacteria, and other copiotrophs. Highly modular but unstable bacterial networks in the rhizosphere (common for r-strategists) reflect the interactions and adaptations of microorganisms to dynamic conditions. Dormancy strategies in the rhizosphere are dominated by toxin–antitoxin systems, while sporulation is common in bulk soils. Functional predictions showed that genes involved in organic compound conversion, nitrogen fixation, and denitrification were strongly enriched in the rhizosphere (11–182%), while genes involved in nitrification were strongly depleted.

Societal Impact Statement: Agricultural intensification is a major driver of biodiversity decline in agrosystems. For instance, it has been shown that conventional farming leads to a decline in soil microbial diversity and triggers a strong selection process, altering the functioning of the whole ecosystem. The present study shows that organic farming increases diversity and affects composition of crop plant microbiota, mostly as a response to field management and soil characteristics. Furthermore, crop plant microbiota influences crop production and resistance to pathogens. Therefore, agricultural practices affect plant performance through microorganism‐mediated changes, which may be important pillars of future sustainable crop production.Summary: Agricultural intensification threatens biodiversity, but the effects of intensification on microorganisms are still overlooked despite their role in ecosystem functioning. Microorganisms associated with plants provide many services that affect plant growth and health. Organic farming is expected to strongly affect species composition, richness, and their interactions. We analyzed the effect of the farming system on endophytic microbial assemblages associated with winter wheat plants and plant performance in the field. We collected environmental data through farmer interviews, soil analyses, and plant inventories and analyzed root microbiota at vegetative and flowering stages. Organic farming increased fungal and bacterial diversity associated to wheat plants and affected species composition in most phyla. This effect was mostly due to soil characteristics and field management and a little to plant diversity in the field. Microbial responses were more pronounced at the late developmental stage, likely as a result of accumulative effect of management actions during plant development. Seed production and resistance to pathogens were related to specific phyla that are important for seed production and/or wheat resistance to septoriose. This work advances our understanding of how agricultural practices affect plant performance through microorganism‐mediated changes and supports the use of microorganisms as pillars of sustainable crop production.

Comment la plante et le microbiote s'influencent mutuellement et conséquences conceptuelles: Les recherches présentées ici ont été motivées par la nécessité de mieux comprendre le concept d’holobionte appliqué aux plantes et, dans ce cadre, d’examiner l’interaction entre les plantes et leur microbiote. Notre objectif principal était de comprendre les processus par lesquels le microbiote influence les phénotypes des plantes. Ce travail de recherche a révélé plusieurs résultats clés. Premièrement, nous avons démontré un recrutement sélectif de communautés rhizosphériques microbiennes à partir du compartiment microbien du sol, composées majoritairement de Bacteroidetes et de Proteobacteria. Ce résultat souligne le rôle essentiel des processus opérant au niveau de la rhizosphère dans la formation des communautés microbiennes associées aux plantes. Deuxièmement, les plantes cultivées en monoculture pendant plusieurs années présentent de la fusariose. Cette sensibilité aux pathogènes peut s'expliquer par une plus forte diversité bactérienne et une diminution de la diversité fongique dans la rhizosphère, soulignant l'importance de l'équilibre microbien pour la santé des plantes. Troisièmement, le greffage de plants de pastèque conduit à une modification des effets de rétroaction plante-sol.Les plantes greffées présentent une meilleure croissance lorsqu’elles sont cultivées dans un sol conditionné par des cultures conspécifiques, contrairement aux plantes non greffées présentant une meilleure performance sur des sols issus de culture hétérospécifique. Il est démontré que cette différence est liée à des modifications de la composition microbienne du sol et des voies métaboliques qui y sont associées. Quatrièmement, le microbiote de l’endosphère racinaire des plantes greffées a été analysé pour tester la validité des concepts d’holobionte/hologénome. L'étude fournit une validation expérimentale formelle de ces concepts. Ainsi, l’assemblage non aléatoire observé de communautés bactériennes suggère la nécessité de considérer la plante avec son microbiote comme un niveau d’organisation biologique. En conclusion, ces résultats mettent en lumière les interactions complexes et nuancées entre les plantes et leur microbiote. Ils fournissent ainsi un aperçu des mécanismes à l’origine de ces relations. Ces travaux offrent de nouvelles perspectives pour le développement de pratiques agricoles plus résilientes pour la santé des plantes.